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Nacque intorno al 427 a. C. ad Atene, in una delle famiglie più antiche della città. La stirpe del padre, Aristone, veniva fatta risalire dalla leggenda a Poseidone, quella della madre, Perictione, al legislatore Solone. Si dice che il suo vero nome fosse Aristocle e che lo chiamassero Platone per le spalle larghe. Perse presto il padre; quando la madre sposò lo zio Pirilampe, l'infanzia trascorse in quella casa. Ricevette per intero l'educazione in poesia, retorica e ginnastica che ci si attendeva da un nobile ateniese.
La passione della giovinezza fu la politica. Ciò che fecero i suoi parenti Crizia e Carmide sotto il governo dei Trenta, e poi la condanna a morte di Socrate pronunciata dalla democrazia restaurata nel 399 a. C., lo allontanarono per sempre da quella via. Mise per iscritto il processo del maestro che aveva seguito per anni nell'Apologia di Socrate; il testo è insieme una testimonianza e un conto presentato alla città.
Dopo la morte di Socrate restò a lungo lontano da Atene: andò a Megara, nell'Italia meridionale, in Sicilia e, secondo alcuni racconti, in Egitto, e frequentò i pitagorici e Archita di Taranto. Verso i quarant'anni tornò e fondò la sua scuola, l'Accademia, nel bosco di Academo, fuori dalle mura. Convinto che la filosofia potesse raddrizzare il governo, si recò tre volte a Siracusa; il tentativo di educare il giovane tiranno Dionisio II finì tra i sospetti e gli arresti domiciliari.
Non costruì il suo pensiero in forma di trattati, ma attraverso persone che parlano. Nella Repubblica che cosa sia la giustizia non viene mai chiuso da una definizione già pronta: la si cerca dentro una discussione che procede per domande, e il lettore segue non la conclusione ma il pensare stesso. Morì ad Atene nel 348/347 a. C.; l'Accademia da lui fondata rimase aperta per secoli.
Platone scrisse in un'Atene inquieta, dove la guerra del Peloponneso si era chiusa con una sconfitta e la democrazia, interrotta da un colpo di Stato oligarchico, era stata rimessa in piedi. In una città che misurava la virtù sulla forza di persuadere, i sofisti insegnavano a pagamento l'arte della parola e il discorso abile prendeva il posto della verità. I suoi dialoghi rispondono a quel clima: difendono la differenza fra retorica e verità, fra la decisione della maggioranza e il sapere, e sostengono che il buon governo nasce dalla conoscenza e non dall'abilità. Dalla stessa contesa nacque l'Accademia.