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Nasceu por volta de 427 a. C. em Atenas, numa das famílias mais antigas da cidade. A linhagem do pai, Áriston, era ligada pela lenda a Posêidon, e a da mãe, Perictíone, ao legislador Sólon. Diz-se que o seu verdadeiro nome era Aristocles e que o chamaram Platão por causa dos ombros largos. Perdeu cedo o pai; quando a mãe se casou com o tio Pirilampes, a infância decorreu naquela casa. Recebeu por inteiro a educação em poesia, retórica e ginástica que se esperava de um nobre ateniense.
A paixão da juventude foi a política. O que os seus parentes Crítias e Cármides fizeram sob o governo dos Trinta e, depois, a condenação de Sócrates à morte pela democracia restaurada, em 399 a. C., afastaram-no desse caminho para sempre. Registou o julgamento do mestre que seguira durante anos na Apologia de Sócrates; o texto é ao mesmo tempo um testemunho e uma conta apresentada à cidade.
Depois da morte de Sócrates ficou muito tempo longe de Atenas: foi a Mégara, ao sul da Itália, à Sicília e, segundo alguns relatos, ao Egito, e conviveu com os pitagóricos e com Arquitas de Tarento. Perto dos quarenta anos regressou e fundou a sua própria escola, a Academia, no bosque de Academo, fora da cidade. Convencido de que a filosofia podia endireitar o governo, foi três vezes a Siracusa; a tentativa de educar o jovem tirano Dionísio II acabou em desconfiança e prisão domiciliária.
Não construiu o seu pensamento em tratados, mas através de pessoas que falam. Na República, o que seja a justiça nunca se resolve com uma definição pronta: procura-se dentro de uma discussão que avança por perguntas, e o leitor acompanha não a conclusão, mas o próprio pensar. Morreu em Atenas em 348/347 a. C.; a Academia que fundou permaneceu aberta durante séculos.
Platão escreveu numa Atenas conturbada, onde a Guerra do Peloponeso terminara em derrota e a democracia, interrompida por um golpe oligárquico, voltara a erguer-se. Numa cidade que media a virtude pela força de persuadir, os sofistas ensinavam por dinheiro a arte da palavra e o discurso hábil tomava o lugar da verdade. Os seus diálogos respondem a esse clima: defendem a diferença entre retórica e verdade, entre a decisão da maioria e o saber, e sustentam que o bom governo nasce do conhecimento e não da destreza. Foi dessa mesma disputa que nasceu a Academia.