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उनका जन्म लगभग 427 ईसा पूर्व एथेंस में, नगर के सबसे पुराने घरानों में से एक में हुआ। पिता अरिस्तोन का वंश किंवदंती में पोसाइडन तक और माता पेरिक्तिओने का वंश विधिकर्ता सोलोन तक जोड़ा जाता था। कहा जाता है कि उनका असली नाम अरिस्तोक्लेस था और चौड़े कंधों के कारण उन्हें प्लेटो पुकारा गया। पिता को उन्होंने बचपन में ही खो दिया; माता ने अपने चाचा पिरिलाम्पेस से विवाह किया, तो बचपन उसी घर में बीता। एथेंस के कुलीन युवक से जिस काव्य, वक्तृत्व और व्यायाम की शिक्षा की अपेक्षा थी, वह उन्होंने पूरी पाई।
युवावस्था का असली मोह राजनीति था। तीस के शासन में उनके संबंधी क्रितियास और खार्मिदेस ने जो किया, और फिर 399 ईसा पूर्व में पुनःस्थापित लोकतंत्र ने सुकरात को मृत्युदंड दिया — इन दोनों ने उन्हें उस राह से सदा के लिए मोड़ दिया। वर्षों जिनके पीछे चले, उस गुरु के मुकदमे को उन्होंने «सुकरात का बचाव» में लिख डाला; वह पाठ एक गवाही भी है और नगर के सामने रखा गया हिसाब भी।
सुकरात की मृत्यु के बाद वे लंबे समय एथेंस से दूर रहे: मेगारा गए, दक्षिणी इटली गए, सिसली गए और कुछ वृत्तांतों के अनुसार मिस्र भी, तथा पाइथागोरसवादियों और तारेंतुम के आर्किटास से परिचय हुआ। चालीस की उम्र के आसपास लौटकर उन्होंने नगर के बाहर अकादेमोस के उपवन में अपना विद्यालय, अकादेमिया, खोला। इस विश्वास के साथ कि दर्शन शासन को सीधा कर सकता है, वे तीन बार सिराक्यूज़ गए; युवा अत्याचारी दियोनिसियस द्वितीय को शिक्षित करने का प्रयत्न अविश्वास और नज़रबंदी में समाप्त हुआ।
उन्होंने अपना विचार निबंधों में नहीं, बोलते हुए पात्रों के माध्यम से खड़ा किया। «रिपब्लिक» में न्याय क्या है, यह किसी बनी-बनाई परिभाषा से कभी तय नहीं होता; वह प्रश्नों से आगे बढ़ती बहस के भीतर खोजा जाता है, और पाठक निष्कर्ष नहीं, सोचने की क्रिया को ही देखता चलता है। 348/347 ईसा पूर्व में एथेंस में उनकी मृत्यु हुई; उनकी स्थापित अकादेमिया सदियों तक खुली रही।
प्लेटो ने उस उथल-पुथल भरे एथेंस में लिखा जहाँ पेलोपोनेसियन युद्ध हार के साथ समाप्त हुआ था और लोकतंत्र एक कुलीनतंत्रीय तख़्तापलट से टूटकर फिर खड़ा किया गया था। जिस नगर में सद्गुण को मनाने की शक्ति से नापा जाता था, वहाँ सोफ़िस्त पैसे लेकर बोलने की कला सिखाते थे और चतुर भाषण सत्य की जगह लेता जा रहा था। उनके संवाद इसी हवा का उत्तर हैं: वे वक्तृत्व और सत्य के बीच, बहुमत के निर्णय और ज्ञान के बीच का अंतर बचाते हैं और कहते हैं कि अच्छा शासन कौशल से नहीं, ज्ञान से जन्म लेता है। इसी बहस से अकादेमिया का जन्म भी हुआ।